自从织田信秀死后，从很久以前就对织田信长行为不满的织田家重臣林秀贞、林通具、柴田胜家等人，打算废掉放浪不羁的织田信长而改立以聪明著称的信长亲弟弟织田信行为织田家主君。为了对抗他们，织田信长拉拢森可成、佐佐成政、河尻秀隆等人加入己方阵营，开始了骨肉相争。

弘治二年（1556年）4月，斋藤义龙谋杀已经隐居的亲父斋藤道三。斋藤道三派出亲信猪子兵介向织田信长请求援军。信长虽然应邀派出了援军，但为时已晚，斋藤道三被斋藤义龙手下的小牧元太杀死。织田信长失去斋藤道三的支持后，织田信行派认为这是攻击的好机会，同年8月24日举兵和织田信长对抗，但在稻生之战中以落败告终。随后，织田信长虽包围了守末森城不出的信行，在经由亲生母土田御前的中介后，赦免了织田信行、柴田胜家等人。

弘治三年（1557年），织田信行再度企图谋反。在稻生之战后，和织田信长有所联系的柴田胜家密告此事。织田信长知道信行谋反一事后，诈病将信行骗出清州城，并派自己最信赖的河尻秀隆将其暗杀。

当时，尾张守护斯波氏的权势开始没落，因此尾张下四郡的守护代织田大和守家主君织田信友掌握了实权。织田信长的父亲织田信秀虽是织田信友旗下三奉行的其中之一，却凭借其智勇来拓展对尾张国中西部的支配权。织田信秀死后，织田信长继任。信友则支持信行继任家督之位而与织田信长敌对，并拟定谋杀织田信长的计划。只是，早已被信友视为傀儡政权的尾张守护斯波义统却把谋杀计划事先密告给织田信长。对此感到暴怒的信友，趁斯波义统与嫡男斯波义银带兵前往河川打猎（川猎或川狩）的时候，杀害了斯波义统。

因此，斯波义银与其弟毛利秀赖、津川义冬等斯波一族则逃往织田信长之处寻求保护，织田信长将织田信友列为杀害斯波义统的谋反者，并命令叔父织田信光（守山城主）杀害织田信友。于是尾张下四郡的守护代清州织田家灭亡，织田庶家的织田信长成为织田家的首领。

接着，织田信长与同族犬山城主织田信清等，击败清州织田家的宿敌织田一门宗家的上四郡守护代织田信安（浮野之战），并将其放逐。而被立为新的傀儡守护的斯波义银，却和斯波一族的石桥氏、同为足利一门的吉良氏密谋讨伐织田信长，察觉到此事的织田信长，则将斯波义银放逐至斯波氏宗家足利将军家所在的京都。至此，织田信长在永禄二年（1559年）确立了对整个尾张国的支配权。